亨利六世是英格蘭國王亨利五世和王后瓦盧瓦的凱瑟琳唯一的兒子，生於伯克郡溫莎。出生後九個月即位。由於外祖父法王查理六世去世而身兼英法兩國國王。根據亨利五世與查理六世簽訂的特魯瓦條約，英國人幾乎是單方面的宣佈他也成爲法國國王(法國人大多不承認特魯瓦條約有關兩國王位繼承的條款)。他的兩位叔父分別在英國和法國攝政：格洛斯特公爵漢弗萊在英國;貝德福公爵約翰在法國。前者死於1437年，後者任攝政至1435年。
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對於亨利六世來說有一項王室職能是他不能擺脫的，各種恩賜都要由他來決定，這是成爲悲劇的一半原因。亨利出手很大方，而且常常給錯了人，結果1437年之後大權旁落。接下來的法國問題上國內又出現分歧，亨利的顧問們希望得到和平解決問題，他們讓國王娶了查理七世的侄女。這場婚姻沒有和平卻是戰爭再起，並且很快導致加來之外的在法國領土的全部喪失。瑪格麗特到英國之前就有人讓其做亨利的工作要求亨利放棄曼恩縣，亨利答應了但是不對外宣佈，後來消息傳出倫敦人憤怒了。1451年查理進攻加斯科涅並佔領波爾多，1453年塔爾博特伯的軍隊被擊潰，阿奎丹公國在英國人手中近300年後永遠喪失了。
